تأسست الأقسام الداخلية مع بدء تأسيس جامعة تكريت في 23/12/1987عندما كانت الجامعة تتكون فقط من كلية التربية للبنات ثم في عام 1988 كلية الهندسة ثم في عام 1989 كلية الطب ، وكان مقر الجامعة في كلية التربية للبنات حالياً وكان لكل كلية قسمان داخليان أحدهما للطلاب والآخر للطالبات فكانت أقسام كلية التربية للبنات في عمارة الحاج إبراهيم الترنبول، وأما أقسام طالبات الطبية في عمارة الحاج معاد المحامي في شارع الأربعين مجاور عمارة الترنبول، وأما أقسام طالبات الهندسة فكانت في نفس الكلية الواقعة في قضاء بيجي مجاور معمل الزيوت النباتية ،أما بالنسبة للطلاب فكانت أقسامهم كالآتي: أقسام كلية التربية للطلاب في عمارة أركان الكميت ،وأقسام طلاب الطبية في عمارة التأمين على الحياة، وطلاب كلية الهندسة في عمارة داخل بيجي ، بعدها أخذت الكليات بالتوسع فاستحدثت كلية الزراعة وكلية التربية المختلطة (الإدارة والاقتصاد) وعودة كلية الهندسة إلى تكريت فكان للأقسام الداخلية نصيبها في التوسع وتم استئجار العديد من العمارات واستغلالها كأقسام داخلية للطلاب والطالبات، وفي سنة 2003 تم إخلاء الكثير من تلك العمارات لصغر حجمها وكثرة صيانتها ، أما إدارة تلك الأقسام فكانت لامركزية إذ أن كل كلية كانت تدير أقسامها بواسطة وحدة تسمى وحدة الأقسام الداخلية ويتم الإشراف عليها من قبل عميد الكلية ، أما في سنة 2004 فأصبحت الأقسام الداخلية تدار مركزياً بإدارة تسمى مديرية الأقسام الداخلية التي كان مقرها في المركز الثقافي ، وكان أول مدير للأقسام الداخلية هو الدكتور واثق عمر موسى وبعده الأستاذ ناظر أحمد منديل ... انتهاءً بالدكتور (عمر صالح حسن)،ومقر الأقسام الداخلية يقع حاليا في حي القادسية الواقعة خلف الكراج الموحد ،أما الأقسام الداخلية فان عددها قد وصل الى (14) قسم داخلي بعد إن كان عددها 6 أقسام تستقبل سنوياً بما يقارب 10 الاف طالب موزعين على مجمعات الأقسام الداخلية المتعددة.